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Vier Astronauten sollen an Bord ihres Raumschiffes Dark Star instabile Planeten aufzuspüren und dann mittels intelligenter Atombomben zerstören. Nachdem der alte Kommandant Powell (Joe Saunders) durch einen Kurzschluss in seinem Sitz getötet wurde (und seitdem ein zombiehaftes Dasein in einer Gefrierkammer das Schiffes führt) und sich eine Vorratskammer selbst zerstört hat, so dass der gesamte Vorrat an Toilettenpapier auf dem Schiff vernichtet wurde, ist die Atmosphäre an Bord der Dark Star nicht die beste. Die vier verbliebenen Crewmitglieder leiden unter der Monotonie im All. Doolittle (Brian Narelle), der neue Kommandant, vertreibt sich die Langeeile mit Träumereien und dem Musizieren auf selbst gebastelten Instrumenten; Pinback (Dan O'Bannon), der eigentlich gar nicht Pinback heißt, sondern nur durch ein Versehen auf die Dark Star kam, versucht die anderen durch kleine Witze aufzubauen und beschäftigt sich darüber hinaus mit einer extraterrestrischen Lebensform – dem Exoten –, die er bei einer Mission mit auf das Schiff genommen hat. Boiler (Cal Kuniholm) ist durch die ewige Langeweile aggressiv geworden, bei Talby (Dre Pahich) hat sie zum Gegenteil geführt: Er hat sich von den anderen abgesondert und träumt von den legendären Phönix-Asteroiden.
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