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Der Privatdetektiv Lemmy Caution (Eddie Constantine) bekommt einen neuen Auftrag. Er soll in der Stadt Alphaville Kontakt zu Henry Dickson (Akim Tamiroff) aufnehmen, der dort als Agent tätig ist. Aber Dickson ist verschwunden. In seinem Hotel findet er keinen nennenswerten Hinweis auf Dicksons Verbleib. Professor von Braun alias Leonard Nosferatu (Howard Vernon) ist der Herrscher über Alphaville, einer Stadt, in der Emotionen unter Strafe verboten sind. Der übermächtige Computer Alpha 60 wacht über das futuristische Siedlungsgebilde sowie die Einhaltung der Regeln mit unbestechlicher Präzision. Um seinen Auftrag erfüllen zu können, nimmt Lemmy Caution Kontakt zu von Brauns Tochter Natascha (Anna Karina) auf, da Caution der Überzeugung ist, dass ihr Vater und Alpha 60 etwas mit Dicksons Verschwinden zu tun haben. Zwischen Lemmy Caution und Natascha entwickelt sich eine gefährliche Romanze, die den starren Gesetzen in Alphaville entgegen steht.
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